戴夫·哈肯伯格以搬运蜜蜂为生。 哈肯伯格经常沿着东海岸，甚至从东海岸到西海岸，用卡车将他的蜂箱从一块田地运到另一块田地，为各种各样的农作物授粉，如佛罗里达州的甜瓜、宾夕法尼亚州的苹果、缅因州的蓝莓和加利福尼亚州的杏仁。
正如过去 42 年来所做的那样，2006 年秋天，哈肯伯格带着家人和蜜蜂从宾夕法尼亚州中部的夏季住所迁徙到佛罗里达州中部的冬季住所。 这些昆虫刚刚完成了在宾夕法尼亚州盛开的南瓜田里的授粉任务，现在要赶上佛罗里达州西班牙针蜜源的最后花期。 当哈肯伯格检查他的授粉者时，蜂群“沸腾”着蜜蜂，正如他所说。 但当他一个月后回来时，他惊恐地发现，许多幸存的蜂群失去了大量工蜂，只剩下年轻的工蜂和蜂后，而且看起来很健康。 3000 个蜂箱中有一半以上完全没有蜜蜂。 但看不到死蜜蜂。 “就像一座鬼城，”哈肯伯格在打电话给我们寻求对这种神秘消失的解释时说道。
我们和其他研究人员很快组成了一个跨学科工作组，该工作组在 2006 年 12 月描述了这种现象，后来将其命名为蜂群崩溃失调，或 CCD。 奇怪的是，哈肯伯格的蜂群在第二年春天停止死亡，但到那时，他最初的 3000 个蜂群中只剩下 800 个幸存下来。 当哈肯伯格与全国各地的同事交谈时，他意识到自己并不孤单。 我们团队在 2007 年春天进行的一项调查显示，四分之一的美国养蜂人遭受了类似的损失，超过 30% 的蜂群死亡。 第二年冬天，死亡再次发生并扩大，袭击了 36% 的美国养蜂人。 澳大利亚、巴西、加拿大、中国、欧洲和其他地区也传出了重大损失的报告。 更新的数据尚未公布，但一些养蜂人表示，他们也看到自己的蜂群在这个冬天崩溃。
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蜜蜂的损失引起了警报，因为世界农业生产的三分之一依赖于欧洲蜜蜂，Apis mellifera，这是西方国家养蜂人普遍采用的蜜蜂种类。 大型单一栽培农场在一年中的短时间内需要高强度的授粉活动，而野生蜜蜂和蝙蝠等其他授粉者无法承担这一角色。 只有 A. mellifera 可以在一年中的几乎任何时候部署授粉者大军，只要天气足够温和并且有花可访。
我们的合作排除了 CCD 的许多潜在原因，并发现了许多可能的促成因素。 但尚未确定单一的罪魁祸首。 患有 CCD 的蜜蜂往往感染多种病原体，包括一种新发现的病毒，但这些感染似乎是继发性的或机会性的，很像肺炎杀死艾滋病患者的方式。 现在出现的 picture 是一种复杂的情况，可能由不同原因的组合触发。 可能没有治疗 CCD 的简便方法。 这可能需要更好地照顾环境，并对我们的养蜂和农业实践进行长期改变。
甚至在蜂群崩溃之前，蜜蜂就已经遭受了许多疾病的困扰，这些疾病导致它们的数量减少。 2006 年，人工饲养的蜜蜂蜂群数量约为 240 万个，不到 1949 年的一半。 但养蜂人回忆不起曾见过像 2007 年和 2008 年那样剧烈的冬季损失。 尽管 CCD 可能不会导致蜜蜂灭绝，但它可能会将许多养蜂人赶出行业。 如果养蜂人的技能和诀窍因此变得稀有，那么即使 CCD 最终被克服，我们近 100 种农作物也可能没有授粉者，某些农作物的大规模生产可能会变得不可能。 我们仍然会有玉米、小麦、土豆和大米。 但我们今天经常食用的许多水果和蔬菜，如苹果、蓝莓、西兰花和杏仁，可能会成为王公贵族才能享用的食物。
无声绽放 当哈肯伯格最初告诉我们他的蜜蜂消失时，我们的第一个想法是瓦螨。 这些具有侵略性的寄生虫是导致 1987 年（它们首次被引入美国）至 2006 年间全球人工饲养的蜂群数量下降 45% 的主要原因。 成年瓦螨雌性以蜜蜂的血淋巴为食，蜜蜂的血液。 螨虫还携带病毒并积极抑制宿主的免疫反应。 哈肯伯格像大多数经验丰富的养蜂人一样，早就有了对抗螨虫的经验，他坚决认为，这一次，症状有所不同。
我们中的一位（范恩格斯多普）对哈肯伯格剩下的昆虫进行了尸检，发现了一些以前从未观察到的症状，例如内脏中的疤痕组织。 初步测试还检测到一些常见的蜜蜂疾病嫌疑对象。 在肠道内容物中，我们发现了蜜蜂孢子虫的孢子，这是一种单细胞真菌寄生虫，可引起蜜蜂痢疾。 然而，这些以及后续样本中的孢子计数不足以解释损失。 我们中的另一位（考克斯-福斯特）对哈肯伯格的蜜蜂进行的分子分析也揭示了各种已知类型的病毒感染水平惊人。 但在昆虫中发现的任何单一病原体都无法解释消失的规模。
换句话说，蜜蜂都生病了，但每个蜂群似乎都患有不同疾病的组合。 我们假设，某种东西损害了蜜蜂的免疫系统，使它们容易受到健康蜂群通常会抵御的任何数量的感染。 哈肯伯格是对的：主要嫌疑对象瓦螨的数量不足以解释突然的死亡。
2007 年春天，我们的工作组开始了详细的全国性蜂群管理各个方面的调查，采访了遇到 CCD 的经营者以及未遇到 CCD 的经营者。 这些以及随后的调查排除了几个潜在的原因。 没有任何单一的养蜂管理方法可以归咎于此。 大型商业养蜂人与小型经营者或业余爱好者一样容易遭受重大损失。 症状影响了固定养蜂人和迁徙养蜂人。 甚至一些有机养蜂人也受到了影响。
随着媒体对死亡事件的报道浮出水面，公众也开始表达担忧。 许多人渴望分享他们对根本原因的看法。 其中一些提议，例如将 CCD 归咎于手机辐射，源于设计不良的研究。 其他假设充其量是无法验证的，例如声称蜜蜂被外星人绑架了。
许多关心公民支持的一种理论是，蜜蜂可能被转基因作物的花粉，特别是所谓的 Bt 作物中毒了。 Bt 作物含有一种由苏云金芽孢杆菌产生的杀虫毒素基因。 当害虫毛毛虫以产生这些毒素的作物为食时，它们就会死亡。 但早在 CCD 发作之前，研究就表明，Bt 毒素仅在毛毛虫、蚊子和一些甲虫的肠道中被激活。 蜜蜂和许多其他昆虫的消化道不允许 Bt 发挥作用。
另一种流行的理论，也是更可信的理论，将责任归咎于合成毒物。 两个主要的嫌疑对象是杀螨剂，养蜂人用于控制螨虫的化学物质，以及杀虫剂，无论是环境中的杀虫剂还是蜜蜂正在授粉的农田作物中的杀虫剂。 到 2006 年，新型杀虫剂取代了旧品种。 法国和其他地方的养蜂人尤其指责一种名为新烟碱类的杀虫剂会危害昆虫授粉者。 这类杀虫剂模仿尼古丁的作用，尼古丁是烟草植物用来防御食叶害虫的天然防御剂，并且对昆虫的毒性大于对脊椎动物的毒性。 但新烟碱类杀虫剂也会进入植物的花粉和花蜜，而不仅仅是叶子，因此可能会影响授粉者。 之前的研究表明，新烟碱类杀虫剂会降低蜜蜂记住如何返回蜂巢的能力，这表明它们可能是 CCD 的促成因素。
我们和其他专家也怀疑，蜜蜂的自然防御能力可能会因营养不良而受到削弱。 蜜蜂和野生授粉者也不再拥有相同数量或种类的花朵可供它们使用，因为我们人类试图“整理”我们的环境。 例如，我们种植了广阔的农作物，而没有杂草丛生、鲜花盛开的边界或篱笆。 我们维护着大片绿色的草坪，没有诸如三叶草或蒲公英之类的“杂草”。 甚至我们的路边和公园也反映了我们保持事物整洁无杂草的愿望。 但对于蜜蜂和其他授粉者来说，绿色的草坪看起来像沙漠。 与从多种来源觅食的授粉者相比，为大面积单一作物授粉的蜜蜂的饮食可能缺乏重要的营养物质，正如自然环境中的典型情况一样。 养蜂人试图通过开发蛋白质补充剂来解决这些担忧，以喂养蜂群，尽管补充剂本身并未阻止 CCD。
全力以赴 我们的工作组将调查重点放在这两个广泛的领域：杀虫剂和营养，以及其他明显的可能性，即一种新的或新突变的病原体可能正在导致 CCD。 对我们三个假设的检验需要收集样本，大量的样本。 我们加入了美国农业部位于马里兰州贝尔茨维尔实验室的杰夫·佩蒂斯的行列，进行了这项艰巨的工作，这项工作包括漫长的工作日、公路上的许多英里以及收集足够的材料与整个团队分享的挑战。 由于没有死蜜蜂可供研究，我们决定从处于崩溃中的蜂场收集活蜜蜂，前提是幸存者会将疾病藏在早期阶段。 将蜜蜂收集在酒精中以进行瓦螨和蜜蜂孢子虫计数。 将蜜蜂、花粉和蜂巢蜡在干冰上冷冻，并迅速运回宾夕法尼亚州或马里兰州的实验室，以便在超低温冷冻机中储存并保存以进行分子和化学分析。
一些样本被送往我们在北卡罗来纳州立大学的同事大卫·塔皮，他测量了蛋白质含量。 塔皮发现，患有 CCD 的蜂场和看似健康的蜂场之间没有显着差异。 他的结果表明，营养状态本身无法解释 CCD。
更令人震惊的是我们团队对杀虫剂的搜索结果，为此我们争取了宾夕法尼亚州立大学研究人员玛丽安·弗雷泽、吉姆·弗雷泽和克里斯·穆林以及美国农业部位于北卡罗来纳州加斯托尼亚实验室的化学家罗杰·西蒙兹的帮助。 （巧合的是，西蒙兹本人也是一名养蜂人。）他的广谱分析对杀虫剂、除草剂和杀菌剂敏感，发现了 170 多种不同的化学物质。 大多数储存的花粉样本含有五种或更多种不同的化合物，有些样本含有多达 35 种。 但是，尽管化学物质的水平和多样性都令人担忧，但没有一种化学物质可能是 CCD 幕后的唯一罪魁祸首：健康蜂群有时比患有 CCD 的蜂群具有更高水平的某些化学物质。
在最初的样本中没有发现新烟碱类杀虫剂。 但这些或其他杀虫剂还不能被免除罪责。 蜜蜂蜂群是动态的，我们的初步采样不是我们只采样一次。 即使不是很有可能，患有 CCD 的蜜蜂也可能受到我们采集样本时未显现的化学物质或化学物质混合物的伤害。
我们试图识别一种新的传染病或一种新的旧病株，这种疾病可能是 CCD 的根源，最初看起来似乎毫无进展。 蜜蜂的任何已知细菌、真菌或病毒性疾病都无法解释 CCD 的损失，因此我们不知道要寻找什么。
然后，考克斯-福斯特与哥伦比亚大学的伊恩·利普金的研究小组（以及康涅狄格州布兰福德生物技术公司 454 Life Sciences 的帮助）转向了一种称为宏基因组学的复杂微生物狩猎方法。 在这项技术中，核酸（DNA 和 RNA）是从包含许多不同生物体的环境中收集的。 遗传物质全部混合在一起，并被切成足够短的片段，以便可以破译其代码“字母”序列。 在普通的基因测序中，研究人员随后将使用计算机软件将这些片段重新组合在一起，并重建原始生物体的基因组。 但在宏基因组学中，基因属于不同的生物体，因此测序会产生生态系统中生物体（包括微观生物体）集合中序列的快照。 宏基因组学已被用于调查海水和土壤等环境，揭示了微生物的惊人多样性。 但它也可以应用于检测较大生物体寄生的微生物，无论是作为合作者（共生）还是作为感染。
当然，我们样本中的大多数基因序列都来自蜜蜂本身。 但这些很容易过滤掉，因为幸运的是，蜜蜂基因组刚刚被测序。 然后，将非蜜蜂序列与属于已知生物体的基因序列进行匹配。 在包括细菌、真菌、寄生虫和病毒在内的生物体的分子分析方面具有专业知识的研究人员加入了我们的团队，以识别潜在的罪魁祸首。
CSI 式的调查大大扩展了我们对蜜蜂的一般知识。 首先，它表明所有样本（CCD 和健康样本）都含有八种不同的细菌，这些细菌在之前来自世界其他地区的两项研究中已被描述。 这些发现强烈表明，这些细菌可能是共生体，可能在蜜蜂生物学中发挥着重要作用，例如帮助消化。 我们还发现了两种蜜蜂孢子虫物种、两种其他真菌和几种蜜蜂病毒。
但一种蜜蜂病毒脱颖而出，因为它从未在美国被鉴定出来：以色列急性麻痹病毒，或 IAPV。 这种病原体最初由耶路撒冷希伯来大学的伊兰·塞拉在 2004 年描述，当时他试图找出蜜蜂为何因麻痹性癫痫发作而死亡。 在我们的初步采样中，在几乎所有（尽管不是全部）具有 CCD 症状的蜂群中都发现了 IAPV，并且仅在一个未遭受 CCD 困扰的蜂场中发现了 IAPV。 但如此强的相关性并不能证明 IAPV 导致了这种疾病。 例如，CCD 可能只是使蜜蜂异常容易感染 IAPV。
结案了？ 从随后对 IAPV 的研究中，我们知道至少存在三种不同的病毒株，其中两种感染了美国的蜜蜂。 其中一个毒株很可能是在 2005 年美国政府解除自 1922 年以来一直有效的蜜蜂进口禁令后，从澳大利亚空运来的蜂群中抵达的。 （杏仁产业游说解除禁令，以防止花期授粉者严重短缺。）另一个毒株可能较早出现，并且差异很大。 那个毒株来自哪里尚不清楚； 它可能是通过进口蜂王浆（蜜蜂分泌用于喂养幼虫的营养物质）或花粉补充剂引入的，或者可能是搭便车进入该国的蜜蜂新引入的害虫。 数据还表明，IAPV 已在世界其他地区的蜜蜂中存在一段时间，发展成许多不同的毒株，并可能迅速变化。
为了解决 IAPV 作用的问题，考克斯-福斯特对以前未接触过该病毒的健康蜜蜂进行了实验。 她的团队将装满蜜蜂的蜂箱放入温室中，并用富含 IAPV 的糖水喂养昆虫。 果不其然，这种感染模拟了 CCD 的一些症状。 暴露于病毒后一到两周内，蜜蜂开始死亡，在地面上抽搐着麻痹性癫痫发作。 蜜蜂并没有在蜂箱附近死亡，正如人们对 CCD 的预期一样。 因此，这些发现似乎支持了 IAPV 可以导致 CCD 或至少促成该问题的观点。
然而，几个小组的额外采样工作表明，IAPV 在美国广泛存在，并非所有感染蜂群都具有 CCD 症状，这意味着 IAPV 单独不能引起该疾病，或者某些蜜蜂天生就具有 IAPV 抗性。 特别是，我们两人在 2007 年与美国农业部发起的一项联合研究跟踪了三位旅行养蜂人拥有的蜂群，并观察到感染了 IAPV 但未崩溃的蜂群。 其中一些蜂群后来能够摆脱病毒。
研究人员日益达成共识，即营养不良和接触杀虫剂等多种因素可能会相互作用，削弱蜂群，使其容易受到病毒介导的崩溃的影响。 在我们在温室中进行的实验中，被限制在相对较小的空间内的压力可能足以使蜂群屈服于 IAPV 并死于类似 CCD 的症状。 来自长期监测的最新结果已经确定了蜂群损失增加的其他意外因素，包括杀菌剂百菌清。 目前的研究重点是了解这些因素如何与蜂群崩溃相关。
人们希望能够开发出针对蜜蜂病毒（特别是 IAPV）的疫苗或治疗方法。 不幸的是，疫苗对蜜蜂不起作用，因为无脊椎动物的免疫系统不会产生疫苗在人类和其他哺乳动物中诱导的那种针对特定病原体的保护。 但研究人员正开始探索其他方法，例如一种基于 RNA 干扰新技术的方法 [要查看相关侧边栏，请购买数字版]，它可以阻止病毒在蜜蜂细胞内繁殖。 更长期的解决方案将是识别和培育抗病毒蜜蜂。 然而，这项工作可能需要数年时间，也许时间太长，无法避免大量养蜂人破产。
与此同时，许多养蜂人在通过加倍努力改善蜂群的饮食、控制感染和寄生虫（如瓦螨和蜜蜂孢子虫）以及实行良好的卫生习惯方面，在预防蜂群损失方面取得了一些成功。 特别是，研究表明，在重复使用旧蜂箱框架之前用伽马射线对其进行消毒可以降低蜂群崩溃的风险。 而农业实践中的简单改变，例如用树篱分隔单一栽培，可以帮助恢复蜜蜂饮食的平衡，同时为野生授粉者提供营养。
人类需要迅速采取行动，以确保鲜花与授粉者之间的古老契约保持完整，以保障我们的食物供应并为后代保护我们的环境。 这些努力将确保蜜蜂继续提供授粉，并确保我们的饮食仍然富含我们现在认为理所当然的水果和蔬菜。
编者注：这篇文章最初以“拯救蜜蜂”为标题发表