北方半球森林霸主的橡树进化史

如果你在 5600 万年前被空降到北美洲的几乎任何地区，你可能都认不出自己降落在了哪里。那时，在始新世的黎明，地球比今天更温暖和潮湿。一片海洋刚刚在大平原中部封闭，落基山脉还没有达到它们完全的高度。这片大陆的植物和动物群落发生了巨大的变化。在今天的加拿大北极高地，那里相对只有少数苔原植物物种，全年高于冰点的温度孕育了丰富多样的植物群；加拿大最北端的埃尔斯米尔岛，与格陵兰岛西北海岸隔海相望，是短吻鳄和巨龟的家园。现在美国东南部被热带雨林所支配，那里生活着灵长类动物。美国东北部则从阔叶（相对于针叶）常绿森林到落叶森林，包括银杏、荚蒾、桦树和榆树等树种。现在覆盖墨西哥以北北美洲 11% 土地的落叶阔叶林正处于起步阶段。但这即将改变，随着最终将成为世界上一些生态和经济意义最重大的木本植物的传播和非凡的多样化：我们称之为橡树的结橡子、风媒传粉的树木。

在约 5600 万年的时间里，所有属于 栎属 的橡树，从一个单一的未分化种群进化成今天在五大洲发现的大约 435 个物种，范围从加拿大到哥伦比亚，从挪威到婆罗洲。橡树是关键物种，是它们在北半球形成的森林功能的基础。它们促进了从真菌到黄蜂、鸟类和哺乳动物的生命之树上的生物多样性。它们帮助净化空气，固碳二氧化碳并吸收大气污染物。它们塑造了人类文化，用橡子喂养我们，并提供木材来建造我们的房屋、家具和船只。事实上，橡树已被证明对人类如此有价值，以至于几个世纪以来我们一直在传说和神话中将它们永垂不朽。

橡树在美洲尤其突出。大约 60% 的 栎属 物种生活在这里。这种惊人的多样性，加上该地区橡树的森林树木生物量超过北美和墨西哥任何其他木本植物属的事实，使它们成为该大陆森林中最重要的一类树木。因此，要了解森林——它们的生物多样性、食物网以及对人类福祉的贡献——就必须了解橡树是如何统治它们的。几十年来，由于橡树化石记录中的空白以及用于从活生物体的 DNA 推断进化事件的生物分子技术的局限性，科学家们只能推测橡树的大部分进化历史。但是，基因组测序和分析的最新进展使我们和我们的同事能够重建橡树起源、多样化和传播的详细图景。这是一个非凡的进化成功故事，它将对预测这些重要树木在面对气候变化时将如何发展，以及制定管理计划以确保它们的生存具有重要意义。

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红色和白色

即使是普通的观察者也很容易看出主要橡树群之间的差异。在美洲，橡树主要由您可能已经知道的两个进化谱系组成。其中之一，红橡树组，由叶子末端有芒刺的物种组成。在大多数红橡树组物种中，花粉从落在雌花上到使种子受精需要整整一年的时间，因此在一年内授粉的橡子——这些树木的果实——仅在下一年成熟。另一个主要谱系，白橡树组中的物种，它们的叶子上没有芒刺，并且与红橡树相比，它们的叶子通常含有更多的土壤富集养分。此外，白橡树橡子几乎都在授粉的同一年成熟，有时甚至在掉落之前就发芽。灰松鼠优先储存红橡树橡子以供日后食用，因为与白橡树橡子相比，它们不太可能在松鼠返回食用之前变质。

白橡树还能够有效地用侵填体堵塞木材中称为导管的导水管状细胞，侵填体是气球状结构，可密封导管，作为抵抗致命真菌疾病（如橡树枯萎病）的屏障。红橡树的防御速度较慢且马虎。因此，白橡树长期以来一直被用作船舶和葡萄酒桶的木材，因为白橡树物种的堵塞导管比红橡树物种的导管更有效地保持水分。咀嚼昆虫能够识别红橡树和白橡树之间的差异，并且大多数都适应于偏爱这两个组中的一个或另一个。甚至将植物根系与土壤养分连接起来的菌根真菌也似乎能够识别这两种橡树之间的差异：许多菌根真菌更喜欢与一个谱系中的物种建立共生关系，而不是另一个谱系。

然而，当我们达到物种水平时，密切相关的橡树通常难以区分。物种内部的变异，是树木对其环境的塑性反应以及个体之间遗传变异的结果，通常看起来与物种之间的变异一样大。橡树在其组内，无论是白橡树谱系还是红橡树谱系，还是全球其他六个主要橡树谱系中的任何一个，都普遍杂交。这两个因素——物种内部的高度变异和物种之间正在进行的杂交——使分类变得复杂。

杂交也可能使使用传统生物分子技术重建橡树的进化历史变得困难，传统生物分子技术涉及对一个或几个基因进行测序，因为单个基因通常会追踪不同的历史。此外，单个橡树物种可能已与许多不同的物种杂交，因此不同的基因记录了该物种地理范围内该历史的不同方面。因此，橡树基因组是由物种形成和杂交塑造的镶嵌体。仅一个或几个基因的序列无法揭示橡树物种形成的完整历史。

二十年前，研究人员只有来自叶绿体（进行光合作用的细胞器）的 DNA 序列和一些核基因可以使用。这足以辨别橡树生命之树的整体分支结构，但我们看不到其最末端分支的排列。2008 年，我们三人意识到，我们已经用于研究红橡树组中杂交和物种界限的新分子技术也可能使我们能够推断橡树的进化历史。从那时起，我们与世界各地的同事合作，采用了一种称为限制性位点相关 DNA 测序的方法，从整个基因组读取 DNA 的短区域。我们使用统计方法分析这些数据，这些方法重建了物种从共同祖先分支出来的顺序，以及自该分歧以来哪些物种发生了杂交。通过将这些分析与化石数据相结合，我们可以估计橡树进化历史中关键事件的最大年龄。尽管橡树的遗传历史复杂，但我们已经能够推断出该组中大部分物种形成的历史，可以追溯到橡树生命之树的根源。

向南迁徙

我们可能永远无法确切知道第一批橡树何时何地出现，但大约 5600 万年前，在现在奥地利萨尔茨堡附近生长的一群橡树，在泥土中留下了一点它们每年春天产生的大量花粉。这些花粉粒呈橄榄球状，有三条纵向凹槽，表面纹理因谱系而异，是关于橡树的最早明确的化石证据记录。在始新世早期，跨越大西洋和太平洋的陆桥连接了北美洲和欧亚大陆。植物和动物在两个大陆之间自由穿梭。橡树很可能是一个遍布北美洲、欧洲和亚洲大陆的广阔森林的一部分。这使得我们难以确信地说出橡树起源于欧亚大陆并向美洲发送了一个分支，还是反之亦然。现代橡树起源于何处的更好答案可能仅仅是“在北方”。

无论如何，在它们出现后不久，橡树就开始分裂成两个主要分支：一个分支仅限于欧洲、亚洲和北非，另一个分支主要限于美洲。大陆之间的分离起初是不完美的。例如，根据橡子帽上的木质鳞片形成的同心环，可归因于环杯橡树的最古老的化石大约在 4800 万年前沉积在俄勒冈州。今天，这个谱系仅限于东南亚。据报道，红橡树是美洲组群，但从欧洲的化石遗址中发现，其年代可追溯到大约 3500 万年前。但是，当全球气温在大约 5200 万年前开始长期下降时，橡树逐渐被推向南方，远离在过去 5000 万年间歇性连接欧亚大陆和北美洲的陆桥。随着降温导致北部橡树种群灭绝，两个大陆之间的界限变得非常清晰，没有欧亚大陆进化枝的物种出现在美洲，只有美洲进化枝的两个分支出现在欧亚大陆。

在它们被推到太南之前，橡树进一步细分为我们今天在现代森林中识别出的八个主要谱系。其中三个谱系仅限于美洲：红橡树、金杯橡树和南方 Live Oak 橡树。白橡树谱系起源于美洲并在美洲多样化，但又将一个分支送回欧亚大陆。我们知道这些主要谱系在橡树进化的早期就出现了，因为最古老的美洲橡树化石之一是来自加拿大努纳武特地区阿克塞尔海伯格岛的 4500 万年前的白橡树，它可以与红橡树和所有其他主要橡树谱系区分开来。但是，来自这种最初多样化阶段的化石很难归类为任何一个谱系，因此我们依靠分子数据来估计其他橡树何时分离成独立的谱系。分子数据与选定化石的整合表明，世界上的八个谱系很早就分裂了。这是故事的重要组成部分，因为它解释了接下来发生的事情，因为北美橡树经历了它们自身的多样化爆发。

机遇之地

随着全球气温下降，北美洲的气候也变得更加季节性。落基山脉持续隆起，它们的雨影使大平原干涸。曾经在北美洲繁荣茂盛的热带森林和阔叶常绿森林逐渐缩小范围，并在大约 4000 万年前灭绝。橡树花粉和叶片印痕在 3500 万年前开始在北美洲的化石记录中变得更加常见，那时气温下降和季节性增强已将墨西哥以北的北美洲从主要的热带景观转变为主要温带大陆景观。随着气候变化从北美洲消灭了热带森林，橡树的生态机会出现了。

红橡树和白橡树向南迁移到这片新开辟的领地，每个橡树都在落基山脉西侧分裂成一个谱系，从而产生了现代加利福尼亚州和太平洋西北地区的橡树，并在落基山脉东侧分裂成一个谱系，从而产生了北美洲东部的橡树。在后一个地区内，这些主要的橡树组又细分为一个主要在东北部的谱系、一个主要在东南部的谱系和一个主要在得克萨斯州的谱系。从北美洲东部，可能经由得克萨斯州，红橡树和白橡树在 1000 万到 2000 万年前迁移到墨西哥。

在所有这些地区，棕榈树和阔叶常绿树木已被降温和日益波动的气候推向南方或部分或全部灭绝。由此产生的开阔栖息地的丰富度使橡树能够多样化。增加的生态机会使橡树能够经历适应性辐射，其中新生物种迅速填补其他物种未占据的空间。这样做时，这些年轻的种群在生态上变得彼此更加不同，从而限制了它们之间基因的流动。它们变得生殖隔离，因此基因在分离的种群之间比在种群内部的树木之间移动得更少。随后，新的基因突变和重排可能会积累，从而将这些种群彼此区分开来。通过这个过程，它们变成了新的物种。

这种适应性辐射在墨西哥和中美洲表现得最为明显，那里居住着世界上约 40% 的橡树。回想一下，橡树是一个主要适应寒冷的谱系，随着气温下降和季节性增强，它遍布整个大陆。当它们向南迁移到墨西哥时，橡树攀升到更高的高度，这些高度更接近它们进化的温带生物群落，并且它们遇到了高度的地形变化，很容易将它们分隔成生殖隔离的种群。当橡树迁移到墨西哥时，它们也沿着从低水分可用性到高水分可用性的连续体更快地进化。在山脉中上下移动，不同的种群适应了不同的干旱程度。这种生态分化很可能与物理隔离的增加协同作用，以促进种群之间的生殖隔离。

因此，墨西哥橡树高多样性的原因似乎不是较温暖的气温。而且由于墨西哥橡树相对年轻，它们的高多样性并非在相对较长的进化时期内积累起来的。相反，适应性辐射导致这些进化上年轻的墨西哥橡树在迁移到山区时具有更高的物种形成率。这种变化表明，如果橡树适合攀登落基山脉并在那里繁荣昌盛——也就是说，如果它们能够在北部山区寒冷的冬季和短暂的生长季节的组合中生存下来——那么它们也可能在该地区发展出高度的多样性。它们的进化遗产根本没有使它们适应这些极其恶劣的环境。只有一种白橡树，冈贝尔橡树（Quercus gambelii），勉强接近，而且该物种仅限于南部落基山脉。

橡树最终停止了它们向南的进军，也许是由于季节性的大幅减少或来自热带森林物种的强烈竞争，仅仅勉强穿过巴拿马地峡进入南美洲北部。然而，这并非故事的全部。橡树的向南之旅实际上发生了两次，同时在同一个地方。因为白橡树和红橡树在它们开始向南迁移时已经彼此分离，所以这种多样化历史在红橡树和白橡树中平行发生。两个截然不同但非常密切相关的谱系，而不是一个，追溯了我们刚刚描述的生物地理学历史：向南迁移，在落基山脉周围分裂，从北美洲东部的祖先进入墨西哥。这段历史可能解释了美洲橡树物种丰富度和丰度的一部分原因。当它们向南冒险时，它们基本上“二次蘸取”。

好邻居

我们研究中最令人兴奋的领域之一是将基因组水平对橡树生命之树的理解与橡树适应气候和栖息地的生理学研究以及橡树森林结构的群落研究相结合。随着橡树向南传播并在不同地区多样化，白橡树和红橡树遇到了相似的栖息地，并反复以新颖的方式解决了相同的生态问题。因此，我们经常发现红橡树和白橡树在相同的栖息地一起生长。例如，在美国东部的贫瘠岩石土壤和悬崖上，您可以发现白橡树 Quercus stellata（也称为柱状橡树）与红橡树 Quercus marilandica（俗称黑杰克橡树）相邻生长。在亚利桑那州南部山脉中，标志性的白橡树 Quercus arizonica 经常与红橡树 Quercus emoryi 并排生长。

这种橡树共生的模式在全国大部分地区的林地植物群落中都可以找到，并且它还有另一个有趣的特征。虽然远缘相关的橡树倾向于一起生长，但谱系内近缘相关的橡树往往不会一起发现。例如，沿着亚利桑那州南部奇里卡瓦山脉的海拔梯度，当您向上坡行走时，白橡树物种会传递接力棒，当您徒步上山时，它们会从一个物种广泛过渡到下一个物种，红橡树物种也是如此。在佛罗里达州的低地，白橡树物种在由喀斯特地形和火灾塑造的沙丘、灌丛和沟壑栖息地中分离。红橡树也这样做。

是什么塑造了橡树共生的这种模式？红橡树和白橡树内部的生态分化部分受到以下事实的影响：没有一个物种能够掌握每个栖息地。相反，物种倾向于专注于可用生态空间的有限部分。在橡树中，每个谱系内的生理权衡细分了栖息地和气候空间，因此近亲不太可能共生。例如，在奇里卡瓦山脉中，干旱适应性将近亲沿着海拔梯度分开。生活在山脚附近的物种特别擅长避免干旱，在旱季掉落叶子。生活在海拔较高地区的物种，那里的整体水分更多，则专注于通过允许叶片水分含量在受到损害之前降至更低来应对每日水分可用性的波动。

相比之下，在相对平坦的佛罗里达州，土壤水分可用性和火灾强度决定了橡树群落的结构。这些群落中密切相关的物种在生长速率和耐旱性之间沿着水分梯度以及树皮厚度和通过地下茎繁殖的能力之间沿着火灾强度梯度表现出权衡。在这两个地区，实际上在全国范围内，红橡树和白橡树中都发现了平行的权衡，并且来自这两个谱系的具有趋同性状的树木倾向于一起生长。

不同谱系的成员可能在每个栖息地都能够很好地共存，因为它们对疾病的易感性不同：靠近远缘相关的邻居可能不太可能导致流行病，因为红橡树和白橡树往往不会传播相同的疾病。甚至有证据表明，橡树通过创造有利于它们获取营养所需的菌根真菌的土壤环境，来帮助彼此建立和持久存在。然后，一旦森林建立起来，橡树就会占据主导地位，并阻止其他类型的树木安家落户。我们的工作清楚地表明，橡树的进化起源塑造了复杂的生态相互作用，这有助于解释为什么这些树木在北美洲如此丰富和多样。生命之树将其阴影投射到我们橡树森林的结构上。

创造性杂交

现在我们可以详细描述橡树生命之树的分支历史，树木的杂交倾向变得更加有趣。人们通常认为杂交是一种破坏性力量，会侵蚀物种之间的遗传差异。然而，橡树形成了一个所谓的同源组，其中生态和物理上独特的物种尽管持续存在基因流动，但仍然存在。长期以来，人们一直假设在同源组物种之间迁移的基因可能有助于橡树适应新的环境。例如，在柱状橡树中促进耐旱性的基因是否可以迁移到它们共同生长的南部地区的毛橡树（Quercus macrocarpa）中，并帮助毛橡树适应在全球变暖下预计会遇到的干燥条件？我们已经知道，橡树物种之间存在局部基因流动，并且物种交换的基因因它们在景观中的位置、它们共生的物种以及树木生长的气候和栖息地而异。我们还知道，在基因从一个物种移动到另一个物种之后，它们可以移动到它们产生的物种范围之外，显然是由环境选择推动的。这些例子表明，适应性基因流动可能在橡树进化中发挥重要作用。我们正处于深入了解这一过程所需的综合基因组学和生态学研究的风口浪尖。

我们仍然想知道哪些基因和属性——开花时间、栖息地偏好、地理距离——驱动橡树的物种形成，以及生态差异是在种群一起生长时进化还是仅在它们分离时进化。我们即将了解哪些基因塑造分化。欧洲橡树的最新研究表明，影响其杂交授粉能力和生态偏好（例如，耐旱性、耐寒性和抗病性）的基因都参与了物种分化。然而，这些发现只告诉我们生态差异在物种中进化，而不是它们驱动物种差异。模拟替代物种形成历史的统计分析表明，在一组今天杂交的四种广泛分布的欧洲白橡树中，物种之间的基因组差异是在物种诞生于不同地理区域时产生的，只有在完全形成的物种迁回彼此接触后才出现基因流动的机会。尽管如此，美洲橡树物种的高度共生提出了杂交是否促进了它们的多样性的问题。

牢牢掌握橡树何时、何地以及如何变得如此多样化，对于理解橡树将如何抵抗和适应快速变化的环境至关重要。大约在 20,000 年前开始，随着大陆冰川消退，橡树迅速迁移，物种之间的杂交似乎是它们快速反应的关键。我们可以从阐明基因流动的适应性益处中获得的见解对于预测橡树在气候变化使其暴露于它们未曾进化的真菌和昆虫疾病时可能具有的复原力至关重要。随着传播病原真菌的昆虫随着春季提前而扩大其范围并改变其繁殖模式，除非橡树能够足够快地进化以抵抗它们以前从未遇到过的疾病，否则它们可能难以守住阵地。作为植物生物多样性科学家，我们在未来十年的挑战将是弄清楚物种之间的分化和物种之间基因的流动将如何影响橡树进化和种群持久性的轨迹。如果我们足够了解这些过程，我们就有机会利用这些知识来预测一个世纪或更长时间后我们的森林会是什么样子。也许它可以指导我们制定管理重要橡树长期生存的计划。