编者按：以下摘自克里斯蒂娜·艾森伯格的著作《狼牙》。
一只母鹿从森林中冲出，横穿草地，两只狼紧追不舍。这戏剧性的一幕发生在我们年轻的女儿和我跪在花园里平静地拔草，裤腿被晨露打湿的地方不到二十英尺。一只黑色，另一只灰色，黑狼领先，它们逼近母鹿的后腿。在不到两声心跳的时间里，它们冲进了草地远处的茂密树林，留下了一道颤动的植被痕迹。
我们住在蒙大拿州西北部一座山的山脚下。这里像美国本土四十八州最荒野的地方一样野性十足，虽然不完全是天堂，但我们这些住在这里的少数人认为这里已经很接近天堂了。在山腰上，过度砍伐的迹象以黄绿色的矩形显现在深绿色的原始森林中。从我们的小屋出发，您可以径直向东走，越过州立森林土地，在一百英里的范围内不会遇到比联邦政府保护的荒野更多的东西。
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景观塑造我们，并在原始层面上与我们对话。我们大多数人都有一个直觉上理解的景观。这就是我的。我打开小屋的前门，发现狼的足迹压在雪地里。在春天，甚至在我看到灰熊从森林中蹒跚而出挖树根之前，我就闻到了它成熟的气息。这些发现给我带来了快乐，以及对事物自然秩序的一种不言而喻的认识。
人类也与大型掠食者有着原始的关系。这种关系在各个时代都得到了雄辩的阐述，从旧石器时代恐狼和其他牙尖爪利的生物的岩画，到中世纪描绘狼威胁羊群的绘画。狼在 1990 年代初期开始重新定居在我们地区。从那时起，我们就一直听到它们从我们山肩上嚎叫，偶尔会发现它们的足迹。但我们从未见过它们——直到那个雾蒙蒙的八月早晨，它们跑过我们的草地。它们经过后，我们在花园里跪了很久，一言不发。然后好奇心驱使我们走出我们的小围栏院子，去追踪狼的踪迹。
我标记了一个足迹，并从中找到了其他以奔跑模式排列的足迹。我们甚至找到了其中一只狼转头看我们的地方，这个动作导致它的左前脚向前滑动。我们着迷地继续追踪它们踪迹的细微之处——有时只是一些弯曲的草叶，甚至在我们注视下也正在弹回原状。我想知道还有多少次狼跑过我们的土地，而我却错过了证据。
自从狼返回的十五年里，鹿的行为发生了变化——更加警惕，不再站在一个地方，吃光了所有灌木。最初的三年过后，我很少看到鹿在草地上觅食，即使看到也只是短暂的。十年后，草地几乎消失了，灌木和幼小的白杨树填满了曾经是开阔草地的地方。直到我们看到狼捕猎，我才真正观察到营养级联的发生。
绿色世界假说
1969 年，洛伦·艾斯利写了一个动人的故事《海星投掷者》，讲述了一个男人走在潮汐涨落的湿沙带上，将冲上岸的海星扔回海里。出于将它们从死亡中拯救出来的需要，他每天都将海星送回海洋。在叙述的某个时刻，艾斯利评论了这项任务的明显徒劳。
在现实世界中，海星投掷者是一位科学家，死亡比他更快地奔跑在地球上的每个生态系统中。像艾斯利的海星投掷者一样，罗伯特·佩恩的动机是促进生命，尽管他的行动结果远非徒劳，最好被描述为完全埃尔顿式的。佩恩被认为是营养级联科学之父，他一生的大部分时间都在研究水生群落。我参观了他的华盛顿大学实验室，那里堆满了他漫长而杰出的职业生涯的成果：他撰写的书籍和论文，以及他多年来研究的潮间带世界的照片。他用两句话总结了他的工作：“你可以非常简单地改变世界的本质。你所做的就是摆脱一个物种。”作为一名年轻的科学家，他着手做了这件事，实验性地去除了对照地块中的海星，从而在他研究的潮间带群落中造成了深刻的变化。
1960 年，纳尔逊·黑尔斯顿、弗雷德里克·史密斯和劳伦斯·斯洛博德金 (HSS) 提出，植被模式主要由食草动物的食物消费模式决定。他们进一步提出，掠食行为塑造了食草行为。因此，不受掠食者控制的食草动物将对植被产生巨大影响。他们的思想被称为绿色世界假说，为地球为何是绿色的提供了一个巧妙而简单的解释。这个假说源于密歇根大学的一个研讨会，科学家们在会上讨论了陆地生态学的核心问题，并得出了这个非凡的结论。他们的思想受到了查尔斯·埃尔顿食物金字塔的启发。
作为华盛顿大学的新教授，佩恩检验了绿色世界假说。一个简单的实验的想法，本质上是在加利福尼亚州斯克里普斯研究所码头参观时，当他站在那里观看肉食性海星赭色海星吞噬贻贝加州贻贝时，突然出现在他脑海中，这个想法本质上是在岩石潮间带区域扮演上帝。如果他移除海星看看会发生什么呢？第二年，国家科学基金会的资金到位后，他定居华盛顿大学并开始了研究。他每月都前往奥林匹克半岛北端的穆卡湾。在那里，在一个岩石月牙形海岸上，他将海星扔进海洋。在他的对照地块中，他什么也没做。随着他继续移除海星，岩石上的物种组合逐渐开始发生变化。一年之内，他的实验的险恶含义变得过于生动明显。在赭色海星繁荣的地方，植被也繁荣。在赭色海星被移除的地方，贻贝接管了一切，挤走了其他物种，吃光了所有植被，直到只剩下贻贝和藤壶的黑色地毯。佩恩为《美国博物学家》撰写的关于这项研究的论文结果成为生态学史上最具影响力的期刊文章之一。它提供了第一个生态系统被营养级联转化的例子。
在 HSS 的名人弗雷德里克·史密斯的指导下，佩恩也受到了查尔斯·埃尔顿和查尔斯·达尔文的影响。他认为绿色世界假说可能起源于史密斯 1957 年在密歇根大学开设的关于淡水无脊椎动物自然史的课程，在春光明媚的一天，教授们真的不想教书，学生们真的不想坐在教室里。那天，史密斯看着动物学大楼的窗外，窗外正对着一个庭院，他对他的学生们说：“我们今天不去实地考察了。我想教你们如何思考。告诉我，你们在那里看到了什么？”
“一棵树，”一个聪明人说。
“树是什么颜色的？”史密斯问道。
“嗯，它有绿色的叶子，”另一个学生说。
“为什么食草动物——昆虫——不吃掉所有这些叶子呢？是什么使叶子变成绿色的？”史密斯问道。
“嗯，它是光合色素，”有人说。
这不是史密斯想要的；他想让他们探索生物之间的生态关系。因此，对话继续来回进行。因为史密斯已经思考这些想法很长一段时间了：他是一个深刻的思想家。所以他看着窗外，这个具有重大意义的论点由此线性地产生。后来被称为绿色世界假说的理论首先在史密斯动物学课上那个阳光明媚的春日被阐明，它点燃了密歇根大学研究生的热情，并震撼了科学界。
营养级联的结构：掠食者-食草动物-植被
当 HSS 提出他们的假说时，科学界普遍接受自下而上的过程，主要是物种之间的竞争，是塑造种群的主要力量。绿色世界假说提供了一种替代观点，即种群调节是由顶级掠食者通过肉食驱动的。它使掠食和放牧能够发挥与资源或栖息地同等重要的作用，掠食在某些种群中起关键作用，而资源在其他种群中起主导作用。
HSS 将食物链组织成三个营养级。在最低营养级，他们放置生产者（植物），消费者（食草动物）在下一个更高的营养级，掠食者在顶端——就像埃尔顿的食物金字塔一样。资源限制了每个营养级。HSS 注意到每个级别成员之间的种间竞争，并得出结论，由于食草动物很少受到食物限制，它们似乎最常受到掠食者的限制，因此不太可能竞争共同资源。他们提供了全球积累的大量碳沉积物作为食草动物历史上受到掠食限制的证据，并且他们提供了掠食者去除对食草动物种群直接影响的案例，例如凯巴布高原上的骡鹿 (Odocoileus hemionus) 种群爆发。这个鹿群生活在亚利桑那州大峡谷的北缘，在 1920 年代狼 (Canis lupus) 被消灭且美洲狮 (Puma concolor) 大量减少后，鹿群数量几乎立即急剧增加，估计鹿的数量从 1908 年的 4,000 只增加到 1923 年至 1930 年的 30,000 只。HSS 假说的强大影响——掠食者影响所有营养级的群落动态——激发了关于群落生态学的重要新假说。
营养级联基于 HSS 的三个营养级（奇数），其中顶级掠食者消耗下一个较低营养级的食草动物，这反过来又影响到下一个更低营养级的植被。这些级联本质上是掠食的间接影响。直接影响是通过掠食者杀死猎物发生的，而间接影响是由第三个物种介导的。一个例子是海星通过掠食改变贻贝密度而对岩石潮间带植被产生的间接影响。在某些系统中，掠食的间接影响也可能由于猎物为应对掠食威胁而产生的行为变化而产生，我们将在本章中进一步探讨。在所有情况下，掠食的间接和直接影响相互作用以构建生态系统。
奥尔多·利奥波德和埃尔顿是许多为这种更开明的观点做出贡献的人之一。尽管埃尔顿和利奥波德主要在陆地系统中识别出营养级联，例如凯巴布高原和墨西哥北部，但如今大多数营养级联是在水生系统中观察到的。海洋生态学家詹姆斯·埃斯蒂斯在阿拉斯加报告的海獭 (Enhydra lutris)、海胆 (Strongylocentrotus polyacanthus) 和海带 (Laminaria spp. 和 Agarum cribrosum) 级联提供了一个经典的例子。当维图斯·白令在 1741 年探索北太平洋时，他发现海岸线上海獭成群结队。到 1911 年，它们几乎灭绝。沿海受庇护的岩石口袋中仍然残留着足够的数量，到 1960 年代，海獭种群在某些地方已经恢复。海獭的肉食性饮食多种多样，主要捕食海胆。在没有海獭的地区，埃斯蒂斯发现食草性海胆厚厚地覆盖着海底——而且没有海带。在有海獭的珊瑚礁上，他发现茂盛的绿色海带森林和少量海胆。
自上而下与自下而上
并非所有人都接受绿色世界假说。威廉·默多克的反驳论点，被保护生物学家约翰·特伯格称为植物自卫假说，表明食物（自下而上的控制）具有最强的影响力，世界可能是绿色的，因为并非所有植物都对食草动物适口，而且掠食者对于生态系统调节是不必要的。或者，正如进化生态学家史蒂文·阿诺德所说，世界是绿色的，但这并不意味着它是可食用的。
默多克断言，食物短缺和植物防御策略可能正在调节食草动物的数量。他假设，虽然植物对于上方营养级的生存至关重要，但反之则不然。他和绿色世界假说的其他批评者，如生态学家唐纳德·斯特朗和加里·波利斯，认为 HSS 未能解决系统的全部复杂性（包括杂食性）削弱了他们的假说。有些人认为 HSS 的三级营养模型是一个假设性结构，因为在现实世界中，食物网并非如此整洁，并且可能少于或多于三个级别。还有一些人，例如保护生物学家迈克尔·苏勒，认为自上而下与自下而上，像所有二元论一样，是错误的，因为自然世界是复杂的，自下而上的力量（营养流动）与自上而下的力量（掠食的影响）相互作用。其他科学家，例如罗尔夫·彼得森，也同意；在他研究的皇家岛国家公园的狼-驼鹿-香脂冷杉系统中，从来都不是两者之一，而是两者的协同作用。
HSS 的假说基于陆地环境，主要涉及昆虫及其掠食者，凯巴布骡鹿种群爆发是哺乳动物系统的唯一例证。这引起了野生动物生态学家格雷姆·考格利的强烈反驳，他认为，由于可能导致这种种群爆发的因素“令人绝望地混淆”，因此凯巴布的案例研究提供了一个无效的自上而下控制的例子。这些因素包括牲畜的食草行为和不可靠的鹿计数。HSS 基于控制昆虫的事物以及昆虫和植物之间的联系来证明自上而下效应的证据。他们观察到，当昆虫受到掠食的抑制时，植物在没有昆虫的情况下会蓬勃发展。在各种海洋和哺乳动物系统中工作的研究人员随后检验了绿色世界假说。在所有系统中，无论是关于昆虫还是哺乳动物，他们都发现掠食者移除、植物群落简化和能量流减少之间存在很强的正相关关系，这可以追溯到佩恩关于可以通过移除一个物种来改变世界的格言。
生态学家劳里·奥克萨宁和斯蒂芬·弗雷特韦尔提出，如果我们将营养级视为单位，则具有四个或更多营养级的系统可能具有不止一个代表掠食的级别。在这种情况下，第四级的掠食者将支配第三级的掠食者，这将使第二级的食草动物种群摆脱掠食，从而导致其数量增加。这反过来将导致第一级植物群落的过度放牧。因此，顶级掠食者通过自上而下的力量控制其食草动物猎物的营养级联将始终具有奇数个营养级。在这种系统中移除顶级营养级将对较低营养级产生根本性影响，导致食草动物种群爆发和植被过度消耗。在任何食物链中，能量流动都是交替的；在奇数连接的系统中，植物将受到可用资源的限制（自上而下的控制）；在偶数连接的系统中，植物将受到食草动物的限制（自下而上的控制）。因此，具有奇数个级别的系统将是绿色的，而具有偶数个级别的系统将是棕色或贫瘠的。
在 1990 年代，埃斯蒂斯看到沿海阿拉斯加的一个三级营养系统转变为四级系统。顶级食肉动物虎鲸开始捕食海獭，使其数量显着减少。虎鲸增加了第四级，逆转了能量流从自上而下到自下而上的转变。由此产生的级联效应波及整个北太平洋，导致海胆数量激增和海带消耗，并使海底变得光秃秃的。
研究人员已经研究了绿色世界假说在不同水平的生态系统生产力（称为净初级生产力）下的表现。1981 年，奥克萨宁和他的同事们提出了剥削生态系统假说 (EEH)。在他们的模型中，食草行为在相对贫瘠的环境中最为严重，随着生态系统生产力的提高，掠食行为变得更加重要，食草行为的影响也随之降低。沙漠和北极地区提供了植物生产力非常低，以至于无法支持食草动物的系统示例。在略高的生产力水平下，例如在草原和热带稀树草原上，生态系统变得能够支持消费者营养级，随着生产力的提高，食草行为也在增加。随着生产力持续增加，例如在北方森林中，植物生物量（特定类型的生物活物质的总质量）增加，食草动物生物量增加，生态系统变得能够维持第三营养级——掠食者——该营养级控制着食草动物。由于它使用环境生产力作为生态系统动态的关键驱动因素，EEH 结合了自下而上和自上而下的力量。
关键种概念
关键种概念是 HSS 辩论的核心。当罗伯特·佩恩在 1969 年提出它时，他将其机制设想为一种优势掠食者消耗和控制特定猎物物种的丰度，以及一种猎物物种在其营养级中与其他物种竞争并将其排除出群落。只要牢记这两个过程，关键种的整个概念就水到渠成了——就像拱门的关键石一样。当关键石被移除时，拱门和生态系统就会瓦解。这种机制解释了佩恩在穆卡湾观察到的生态崩溃。在他开始移除赭色海星一年后，他开始海星投掷实验时清点的十五个物种中有七个已经消失，其余物种正在迅速减少。然而，一些科学家认为，当关键掠食者被移除时，生态系统可能不会完全“崩溃”。这样一个改变的生态系统继续发挥作用，尽管方式不同，通过进入生态学中所谓的替代稳定状态。
关键种概念已应用于多种物种，从大型食肉动物到食草动物，甚至植物。它在生态学家之间引起了分歧，他们质疑该术语的有用性和普遍性。为了回应越来越多对过度广泛使用这个流行术语的批评，海洋生态学家布鲁斯·门格将关键种定义为“群落中几个掠食者之一，它单独决定了猎物群落结构的大多数模式，包括分布、丰度、组成、大小和多样性。”关键种选择性地捕食优势猎物，相对于猎物的大小具有较大的体型，并且具有高度的移动性，具有较大的觅食范围。最近，迈克尔·苏勒和他的同事提出了“强烈相互作用物种”一词，用于那些对群落具有强烈生态影响的物种。接下来，我们将看到恐惧如何驱动这些影响。
恐惧生态学
蒙大拿州冰川国家公园的五月中旬不是胆小鬼的时间或地点。铅灰色的天空开始向我和我的实地技术员戴夫·莫斯科维茨吐雪，我们匆匆忙忙地完成一条足迹样线，以免晚季暴风雪爆发。我们一整天都在听到狼嚎。在逐渐增强的风声中很难确定它们的位置，但似乎它们正沿着我们以东十分之一英里的一个阶地移动。像这样听到它们的声音有力地提醒了我，我正在研究的系统是多么的野性十足。
我的工作包括在冰川国家公园北叉放置 57 英里的足迹样线，这可以说是美国本土四十八州最完整的系统之一。这个地方拥有全套大型掠食者，其密度是阿拉斯加以南地区最高的密度之一，以及丰富的麋鹿 (Cervus elaphus) 和鹿 (Odocoileus spp.)。戴夫是一位足迹专家，他正在编写一本太平洋西北地区足迹的实地指南。我很幸运能得到他的帮助。通过足迹样线，我们测量了麋鹿、鹿、驼鹿 (Alces alces)、狼、美洲狮、郊狼 (Canis latrans) 和熊 (Ursus spp.) 的所有出现情况，我正在绘制它们的相互作用图，并确定在掠食者如此众多的系统中猎物的密度。我还测量了掠食风险，以了解狼和其他掠食者是否通过导致麋鹿避开有逃生障碍物（例如倒下的木材和茂密的灌木丛）的区域来影响麋鹿的活动。在 1999 年的一篇文章中，野生动物生态学家乔尔·布朗指出，掠食者的非致命影响在生态学上可能比它们造成的直接死亡率更重要。迄今为止我发现的证据创造了一幅引人注目的画面，与奥尔多·利奥波德在 1936 年在墨西哥观察到的生态系统完整系统相同。我还看到了清晰地刻在景观上的模式。这些麋鹿将更多的时间花在平坦、开阔的地面上，而更少的时间花在风险较高的地形上，在那里它们可能更难逃脱掠食者。
当我们赶在天气进一步恶化之前完成工作时，我们在 50 码的距离处遇到了一群大约十二只胆怯的麋鹿。它们已经脱落了鹿角，并长出了天鹅绒般的鹿角芽。我根据它们的体型和行为判断了它们的年龄。年轻的公鹿紧张地绕圈跑。成熟的公鹿警惕地看着我们，但坚守阵地。最终它们离开了，年轻的公鹿从它们的父辈那里获得暗示，以它们特有的优雅的抬头小跑方式移动。当它们消失在阶地下方墨黑色的针叶树中时，我感到胃里一阵不祥的预感。它们行为中的某些东西让我感到不安，但我无法用语言来表达。
我们刚完成工作，暴风雪就来了。当我回头看向我们开始样线的地方时，我遇到了一幕如此出乎意料、如此令人震惊的景象，以至于最初我以为自己在做梦。因为在那里，即使在飘落的雪花中也很显眼，躺着一具新鲜的公麋鹿尸体。这只动物看起来大得不可思议。风从它张开的腹部吹出蒸汽云。我很惊讶我们没有听到捕杀的声音，即使是在哀号的风声中。前一分钟死去的麋鹿还不存在，下一分钟它就在那里了，在一个我刚才还认为掠食风险非常高的地区遇难。
我检查了尸体——一头老公鹿，周围是雪地上猩红色的狼足迹，它的肉在我的手下仍然温暖。狼已经移走了它大部分的后腿肉和一些器官。当戴夫给它拍照时，我抬起头，我的感官被血腥味和这次与恐惧生态学的原始遭遇所敏锐化。新鲜的尸体很快就会吸引美洲狮和熊；我只逗留了足够的时间来记录位置坐标。
第二天早上，一只年轻的灰熊在尸体上觅食。我耐心地观察了一个小时，因为它移走了大部分剩余的肉，徒劳地试图将仍然沉重的尸体拖上阶地，然后蹒跚着走开去睡个饱。与此同时，一只斯特勒海鸦栖息在尸体旁边的一根倒下的原木上。它反复尝试从尸体上捡肉，每次尝试都遭到灰熊的咆哮和拍打。当天晚些时候，我观察到一只郊狼在该地区小跑，嘴里平衡着一条偷来的麋鹿腿。熊在四月从它们的巢穴中出来，极度饥饿。它们的生存策略之一包括寻找狼的捕杀物。在这个公园里，就像在黄石国家公园一样，许多狼的捕杀物最终都被灰熊夺走了。像这样的尸体表明，顶级食肉动物的掠食行为如何支持从灰熊到海鸦到郊狼的丰富物种。
六个月后，在十一月中旬，我在沃特顿湖国家公园工作。风呼啸着穿过艾伯塔草原，几乎把我的三脚架和观景镜吹倒。我用戴着手套的手稳住它们，并将下巴更深地塞进羽绒服的衣领里。在这个极端景观中，感觉更像是十一月中旬，在大多数年份里，我在野外地点唯一没有经历过雪的月份是七月。我到那里使用了另一种方法来确定麋鹿是否害怕狼。保护生物学家乔尔·伯杰一直在全球范围内研究对掠食的恐惧，他认为这种现象突出了更基本的问题——恐惧本身的意义以及它如何影响生态系统。
我的十几岁的女儿比安卡和我一起去了野外。我们正在观察大约四百只母麋鹿的鹿群，它们站在公园东南边界的一个高阶地上。大多数鹿都抬着头，扫描着周围的景观，而不是吃东西。它们胆怯地啃食着从稀薄的雪地中探出的黄褐色干枯的草原草的残余物，快速地咬几口，抬头看了很久，然后才再偷吃一口食物。
“麋鹿怎么了？”比安卡问道。
“你可能会认为附近有狼，”我说。
“你认为呢？”她问道。
很快狼就会给我们一个答案。
恐惧生态学有着深刻的根源。在早更新世时期生存下来需要逃脱牙尖爪利的大型生物。这意味着猎物物种进化出了由生存驱动的行为。警惕性——抬头寻找威胁所花费的时间——对于在具有顶级掠食者的系统中生存至关重要，但这会以牺牲进食时间为代价。在过去的两年里，我一直在对麋鹿进行焦点动物观察。这包括一次观察一只动物，记录它低头进食的时间与抬头扫描掠食者的时间。我将我的研究地点分为狼存在程度高、中、低的区域。我想知道恐惧是否会因狼的密度而异，并由此了解有多少狼足以触发食草行为模式的变化——营养级联。偶尔经过某个区域但不在此筑巢的一个狼群，与一年内繁殖多窝幼崽的两个非常大的狼群，会产生相同的效果吗？那么，即使每年因人为原因造成的死亡（在公园外射杀狼是合法的地区）而损失一半成员，仍然坚持下去的一个狼群呢？我在那个狂风呼啸的十一月下午在我的中等狼密度区域观察到的麋鹿比平时更加胆怯。
突然，五个黑色的身影越过阶地，流畅地穿过麋鹿群。狼。那天早些时候，我们看到它们的足迹压在酋长山公路上的薄雪上。在晚秋和春季之间，很少有人来公园；掠食者和其他野生动物通过更多地使用在淡季对车辆交通关闭的公园道路来适应这种情况。即使在风雪中，我也可以看出这些狼肌肉发达，吃得很饱。它们舒适地穿过鹿群，转为缓慢的小跑，尾巴高高翘起。麋鹿在狼经过时分开，然后在不远处重新集结，抬起头，为了安全起见，聚拢得更紧。狼没有停下来，而是继续前进，消失在一个蛇形丘山脊上。过了很长时间，麋鹿才安定下来并恢复进食，而且它们的警惕性在几个小时内仍然很高。它们早期的躁动不安完全可以理解。
奥尔多·利奥波德是最早观察到缺乏掠食对其自身土地的行为影响的人之一。1935 年，他在威斯康星州西南部购买了一个废弃的农场，用作狩猎保护区。他随后将该农场称为“小屋”。这片土地现在被称为利奥波德纪念保护区，位于麦迪逊以北 45 英里处，位于威斯康星州沙县的南端。利奥波德一家每个周末都在那里度过，恢复土地。在 1939 年至 1940 年间，利奥波德在他的小屋日志中记录了鹿的食草行为对草本植物（叶子和茎在生长季结束时枯萎到土壤水平的植物）和他种植在他土地上的树木（包括栎树 (Quercus spp.) 和白杨树 (Populus tremuloides)）的影响。他评论说，有些物种被啃食到十八英寸的高度。在一次猎物调查中，他还记录了人类当时如何从威斯康星州大部分地区消灭了狼。威斯康星州北部的鹿群数量激增，从 1920 年的几百只增加到至少 100,000 只，导致猎物管理者正式承认了这个问题。尽管小屋的情况没有那么糟糕，但利奥波德注意到鹿持续造成的植物损害，在没有狼的情况下，鹿平静地站在那里，将幼苗啃食殆尽。
俗话说，事物变化越大，它们就越保持不变。喀尔巴阡山脉的一句古老的罗马尼亚谚语说，狼出没的地方，森林就会生长。当我参观小屋，看看目前的白杨树生长模式和鹿的行为是否符合利奥波德的历史观察时，这两句民间谚语都浮现在我的脑海中。四月中旬，当我沿着穿过利奥波德纪念保护区的乡村公路行驶时，我注意到小群的鹿站在那里，低着头吃灌木。在接下来的几天里，我检查了白杨树苗上放牧的数量。
有一天，奥尔多·利奥波德的女儿妮娜·利奥波德·布拉德利和我一起去了野外。她的巧克力色拉布拉多犬玛吉在我们检查小屋周围的白杨树是否有鹿食草的迹象时，高兴地绕着我们跑圈。几乎所有低于放牧高度（鹿可以够到吃的高度）的白杨树都具有凿子状的尖端，鹿在那里咬掉了顶端茎，即主要的生长芽。许多白杨树的树干呈锯齿形，它们在那里被放牧并已愈合，然后在不同的方向生长。我将我的测量杆放在一棵不到三英尺高的白杨树旁，数了数它的放牧伤口——总共八个，每个伤口都以树干上的弯曲为标志。我向妮娜展示了白杨树上明显的迹象如何让我们区分放牧和疾病，因为后者会使树木的生长尖端萎缩。所有白杨树都可以承受适度的放牧，但这些盆景白杨树看起来发育不良且呈灌木状。由于长期的食草行为，它们最终会死亡。事实上，我们发现许多白杨树以这种方式死亡。
妮娜和我反思了自她父亲的时代以来，小屋里的事情变化是多么的小。当我们继续行走时，她回忆起她父亲关于狼的移除对鹿的行为的影响的观察，以及这种意识对他的影响有多深。“我父亲总是说这一切都与关系有关。但他无法说服管理者。他甚至无法说服他的一些最好的朋友。他在威斯康星州北部发现了像房子一样大的成堆死鹿，但他的同事们不会投票支持母鹿狩猎季。我认为我们今天也面临同样的问题。我认为人们，即使在最高层，也不太了解所有这些问题的相互依存关系。我们仍然有太多的鹿，我们仍然有猎人认为我们的鹿不够，而且我们这里仍然没有狼。”
那么这些关系是如何运作的呢？假设你是一只在利奥波德保护区觅食的白尾鹿。森林里没有大型掠食者可以威胁你。因此，你稳步地以灌木和草为食，抬头只是为了与同类互动或寻找食物。现在假设你是一只在北叉觅食的白尾鹿。你咬一口，然后抬头，为了安全而牺牲食物，高度警惕。你生活在恐惧的景观中，你的生存能力取决于你发现和逃脱掠食者以及获取食物的能力。由此产生的隐身和恐惧动态——以及顶级掠食者及其猎物之间的关系——具有深刻的生态意义。
冒险事业：掠食和资源选择
捕食者与猎物之间的相互作用包含两个方面：捕食者杀死猎物和捕食者惊吓猎物。虽然捕食的致命性影响已被充分证实，但非致命性影响可能也具有同等重要的后果。乔尔·伯杰通过向有蹄类动物投掷浸有捕食者气味的雪球（如狼尿和灰熊粪便）来验证这一点。除了气味刺鼻的雪球外，他还试验了捕食者声音（狮吼和狼嚎）和中性声音（水声和猴子的声音）的录音。在狼已经消失了几十年的地方，如落基山国家公园，麋鹿对雪球或捕食者声音表现出一定的好奇，但没有变得惊慌或逃跑。在狼已存在多年的德纳里国家公园和保护区，有蹄类动物的反应是变得高度警惕。伯杰和同事们在环极规模上继续这项工作，在格陵兰和西伯利亚等捕食者长期存在的地方工作，并在驼鹿和驯鹿（Rangifer tarandus）身上发现了类似的结果。除了个体反应之外，伯杰还想了解猎物动物如何获取知识，恐惧是如何传播的，以及当前的行为如何帮助解开过去灭绝的模糊性，并为未来的保护工作做出贡献。最终，他的工作将有助于阐明捕食者如何塑造猎物的行为和景观。
关于捕食风险的研究有可能为人类在哪些景观可以允许危险动物栖息的问题上做出选择提供信息。伯杰和同事们发现，在怀俄明州，驼鹿在灰熊存在的情况下增加了警惕行为，它们会更长时间地抬起头，并不断移动以避免被捕食。这减少了对柳树的啃食，使柳树得以繁茂生长，从而改善了鸣禽的栖息地并增加了生物多样性。对这些景观尺度影响的认识可以用于制定关于灰熊的管理决策，或许可以允许它们扩大活动范围。
捕食是猎物恐惧的主要驱动因素，因为它可能导致死亡。对捕食的恐惧涉及对捕食风险的反应，即猎物对捕食者的存在——甚至仅仅是对其威胁——做出反应。恐惧会导致肾上腺分泌肾上腺素，这是一种短效物质，使肌肉和大脑为逃跑做好准备。它还会产生皮质醇，作为动物对长期慢性压力的长期反应的一部分。麋鹿利用其所有感官来评估捕食的威胁。它评估和控制被捕食风险的能力强烈影响着栖息地的选择和觅食的决定。猎物动物在没有捕食者直接证据的情况下，会建立一个最佳的基线警惕水平。那些成功地平衡了避免风险的益处和能量成本（错失进食机会）的个体，有更大的生存机会。
这种反应并不局限于大型哺乳动物。奥斯瓦尔德·施密茨在体型谱的另一端动物身上进行研究，发现了由蜘蛛和蚱蜢组成的行为营养级联。他研究的顶级捕食者，即狼蛛 Pisaurina mira，优先捕食红腿异剑叶蝗 Melanoplus femurrubrum。在没有蜘蛛的情况下，蚱蜢选择几乎完全由草组成的饮食，而不是选择阔叶草本植物（非禾本科的开花植物）。在这个著名的实验中，施密茨用胶水粘住了蜘蛛的嘴，使其无法捕食蚱蜢。在嘴被粘住的蜘蛛存在的情况下，蚱蜢仍然减少了进食时间，并优先食用阔叶草本植物，因为阔叶草本植物提供了更好的掩护和免受捕食的安全。这种转变导致了营养级联。
行为适应是复杂且多变的，并显示出与景观的进化关系。在大型哺乳动物中，经过数千年进化而来的行为是营养级联机制的基础。麋鹿起源于亚洲，位于高草原地区。大约 10000 年前，它们跨越白令陆桥殖民北美。由于在北美缺乏来自其他麋鹿物种的竞争，它们广泛分布于多种栖息地类型中，从太平洋西北部的雨林到山艾树沙漠。作为长腿的奔跑者，麋鹿奔跑时头部抬起，步态笔直（而不是跳跃）。它们通过快速而持久的奔跑来逃避捕食者，这是一种在开阔平原且飞行障碍物较少的有蹄类动物中发现的适应性。在既有开阔又有封闭栖息地结构的景观中，它们可能会采用森林掩护来降低与捕食者相遇的频率，并寻找开阔地形（如草原）的组合策略，以降低捕食风险。
最近的研究已经检查了可能使猎物更脆弱的因素，例如有蹄类动物群体行为和地形特征的差异。在班夫国家公园，景观生态学家马克·海伯怀特发现，小群麋鹿的捕食风险最低，而超过 25 只的大群麋鹿被狼捕食的可能性最高，这可能是因为它们更可能包含虚弱或生病的个体，并且更容易被捕食者发现。
在黄石公园，生态学家威廉·里普尔坐在拉马尔山谷的高地上时，提出了他的捕食风险假说，在那里他注意到柳树生长呈斑块状。在开阔地带，柳树被啃食殆尽，但在有视觉或地形障碍物的地方，柳树却长势茂盛。他和他的学生约书亚·哈洛夫斯基着手测量麋鹿的行为，发现在有逃生障碍物的地区，麋鹿的警惕性更高。在这些地区，麋鹿会花更多时间抬起头，扫描捕食者，表现得比在确信有明确逃生路线时更加胆怯。
黄石灰狼恢复项目负责人道格拉斯·史密斯认为，捕食风险的概念难以简单定义。例如，狼在长时间追逐后捕获猎物的区域，可能不一定是捕食风险最高的地点。那里实际上可能是猎物首次遇到捕食者的地点。此外，史密斯指出，大多数狼的捕杀发生在黄昏和黎明之间。由于麋鹿和其他有蹄类动物的视力较差，因此视野障碍物可能在捕食风险的动态中不起重要作用。其他捕食者物种的存在使情况更加复杂。野生动物生物学家凯兰·昆克尔发现，躲避一种捕食者（如伏击狩猎的美洲狮）会使猎物更容易受到另一种捕食者（如追逐猎物的狼）的攻击。
麋鹿对捕食风险有一种复杂的反应，包括在开阔区域聚集更大的群体。景观生态学家马修·考夫曼和他的同事们发现，开阔区域使狼更容易发现猎物，因此带来更大的捕食风险。野生动物生态学家斯图尔特·莱利和斯科特·克里尔发现，麋鹿会根据其群体的大小以及它们面临的来自狼存在的直接威胁类型来调整其警惕性，而环境变量（如障碍物）对警惕性的影响是次要的。
一些研究人员建议，营养级联研究应纳入无线电项圈数据，以测量行为捕食风险（即狼的存在）。史密斯认为，这些相互作用的复杂性值得更深入的调查。
我最终在大陆分水岭生态系统中完成了 150 英里的样线调查，并进行了 700 次焦点动物观察。在进行这项工作中，我找到了营养级联的有力证据。在狼密度高的地方，麋鹿会避开有碎屑和其他逃生障碍物的区域。大多数动物尸体和最多的狼迹象（如足迹和粪便）出现在茂密的森林、碎屑地、峡谷和河岸中，我将这些区域描述为高捕食风险地点。我的焦点动物观察表明，景观中狼越多，麋鹿变得越谨慎。这种反应可能正在引发该生态系统中的级联效应，使白杨能够生长到超过啃食高度。事实上，“恐惧生态学”可能是我家乡变化的幕后原因，在那里，灌木和树木在狼返回后重新占领了草地，而鹿为了生存，不得不表现得更像鹿，而不是更像牲畜。这些普遍的影响甚至影响到小型、非关键捕食者，我们将在后面看到。
中型捕食者释放
当时是五月下旬，在沃特顿湖国家公园，积雪刚刚融化，枯萎的草地仍然是冬季枯黄的棕色。我和我的野外工作人员正在将样线布置到一片广阔的起伏草原上，草原上点缀着白杨林。我的野外技术员布莱克·劳里那天担任领队，用指南针进行航位推算，并将样线带向正东方向穿过一片矮小的白杨树丛，进展顺利。突然他停了下来，说：“那是什么味道？”我曾告诫所有人，在动物尸体附近要小心，因为可能会有熊。在样线的前端，我发现一条死去的郊狼躺在一条常用的兽道上。这条相对新鲜的郊狼尸体可能在那里有一两天了。它仰面朝天，四肢张开，脖子伸直。它的喉咙被撕开，内脏被掏空。没有其他肉被移除。它周围散落着这场屠杀的肇事者的证据：狼的粪便和足迹。这只郊狼似乎是一只相对健康的年轻成年雄性，它的死亡是因为它不幸地遇到了狼。在大多数系统中，狼都会以杀死郊狼为己任。这具特殊的尸体被遗弃在一条主要的兽道上，作为对其他郊狼的令人毛骨悚然的标记和警告，警告它们狼统治着这个系统——它们是顶级捕食者。
两周后，在冰川国家公园，我们在同一位置又发现了一只郊狼，也在一条兽道上，它的喉咙和内脏被撕开，没有其他肉丢失，周围都是狼的粪便和足迹。到那时，我的工作人员已经足够习惯动物尸体了，以至于觉得这很令人着迷。我们休息了一下，讨论了这里可能存在的模式——狼在这个景观上留下的强大印记。
狼-郊狼的敌意由来已久。20 世纪 50 年代初，狼重新定居在皇家岛国家公园。在两年内，它们消灭了当地的郊狼种群。当狼在黄石公园功能性灭绝后，野生动物生物学家阿道夫·穆里注意到郊狼数量相应急剧上升，它们开始形成更大的群体并猎捕鹿。史密斯认为接下来发生在黄石公园郊狼身上的事情是 20 世纪 90 年代中期狼重新引入后最精彩的故事之一。狼回归后，郊狼的数量总体下降了多达 50%，在狼群核心领地下降了 90%。为了生存，它们形成了更小的群体，并在狼领地和附近道路之间的空隙中花费更多时间。在那里，史密斯发现郊狼被狼以与我观察到的类似方式杀死。在狼出现之前，大多数郊狼种群都以群体形式存在。自从狼出现后，一半的郊狼种群由史密斯称之为“漂浮者”组成，即没有归属的郊狼，它们的生存率更高。繁殖期的郊狼死亡率最高，因为它们最容易被狼发现和杀死，因为它们的行为更可预测，而且它们生活在领地中。
捕食最强大的间接影响之一涉及中型捕食者释放。中型捕食者被定义为中等体型的捕食者，它们受到顶级捕食者的控制——通常是通过直接杀戮（正如我们所见），但也通过竞争共同的资源。人类通常会移除关键物种，以保护具有经济价值的大型猎物免受捕食。例如，在狼从北部落基山脉的濒危物种名单中移除后，爱达荷州提议消灭 40% 或更多的狼，以帮助为人类创造更多的麋鹿以供狩猎。这种类型的行为会导致中型捕食者（如郊狼）增加，并对较小的物种（如猎鸟）施加异常压力，导致猎鸟数量下降甚至可能灭绝。
在 20 世纪 80 年代中期，大卫·威尔科夫调查了人类土地利用对鸣禽的影响。他研究了马里兰州农村和郊区的小树林，以及田纳西州大雾山国家公园的较大片森林。作为美国东部最大的原始森林地带，这个公园保留了长期在马里兰州中部灭绝的森林哺乳动物和鸟类。威尔科夫想测试中型捕食者释放对鸣禽巢穴捕食的影响——可以将其视为“空巢假说”。为了做到这一点，他将实验用的柳条巢装满日本鹌鹑 (Coturnix japonica) 蛋，并将它们放置在森林中从树冠中部到林下灌木层的不同位置，以反映本地鸟类的筑巢习性。一周后，他测量了被中型捕食者袭击的实验巢穴的百分比。他发现在人类社区附近的小树林中，巢穴捕食率更高，因为这些地区有更高的浣熊 (Procyon lotor) 和松鼠 (Sciurus spp.) 种群，而大型捕食者（如美洲狮和短尾猫 (Lynx rufus)）很少甚至没有。这使威尔科夫将巢穴捕食与中型捕食者释放联系起来。
当威尔科夫即将完成他的工作时，在国家的另一边，迈克尔·索勒开始研究郊狼数量下降如何影响南加州丛林峡谷的生态。他住在圣地亚哥北部，离海岸几英里，在一个即将被开发的地区，这将使野生动物栖息地破碎化。索勒与开发商交谈，建议保留一些空地，并在它们之间维持连通的廊道。开发商不听，所以他生气了，并在丛林中开始了一个研究项目，丛林也被称为沿海鼠尾草灌丛栖息地。
索勒和他的学生调查了孤立的栖息地斑块中的鸟类会发生什么。这个景观尺度的项目涉及调查 30 个地点是否存在七种依赖丛林的鸟类，从 40 年前因开发而创建的 2 英亩栖息地斑块开始。他回忆起坐在那个斑块中一个小时，聆听和寻找鸟类，发现除了嘲鸫 (Mimus polyglottos) 和松鸦 (Aphelocoma insularis) 之外，一片寂静——这些是通才物种，不需要丛林。当他注意到鹌鹑 (Coturnix sp.)、走鹃 (Geococcyx californianus)、鼠尾草鸫 (Oreoscoptes montanus) 和其他依赖丛林的物种的缺失时，他意识到在其中一些古老的斑块中已经发生了严重的灭绝。
在索勒用于分析他的数据的变量中，包括郊狼的存在与否。郊狼在某些系统中充当关键捕食者，而在另一些系统中则充当中型捕食者。在黄石公园，狼是关键物种，郊狼则扮演中型捕食者的角色。在南加州，那里没有狼，可能也从来没有狼，郊狼则扮演关键角色。索勒假设，在一个正在被人类开发的地区，郊狼数量的下降将导致本地和外来中型捕食者（如浣熊和家猫）的释放。
他的分析表明，有郊狼的斑块包含更多需要丛林的鸟类，另一方面，没有郊狼的斑块则此类鸟类较少。但当他意识到这实际上是猫的影响时，他的顿悟就来了。他养猫，并且知道由于捕食，猫在郊狼周围很难生存。因此，他观察到的鸟类情况是郊狼缺失的间接影响（猫更多），从而导致了中型捕食者释放。
十年后，索勒的学生凯文·克鲁克斯通过给猫戴上无线电项圈，深化了这项研究。他的数据非常直观地展示了缺乏郊狼、猫的活动增加以及依赖丛林的鸟类种群减少之间的关系。索勒的中型捕食者研究是基于显示郊狼产生的营养级联的统计相关性，但克鲁克斯使用无线电项圈经验性地证实了这一点。因此，克鲁克斯和索勒得出结论，郊狼在生态上有益，因为它们控制了捕食鸟类的中型捕食者，而它们自己却很少捕食鸟类。
自这项研究以来，中型捕食者释放已在达科他州被发现，那里郊狼的缺失导致红狐 (Vulpes vulpes) 种群激增，使草原鸭的生存更具挑战性。同样在德克萨斯州，郊狼的移除导致五种中型捕食者的增加和猎鸟的减少。在这些案例中，中型捕食者释放降低了生物多样性，并证明了关键物种创造的替代食物网途径的生态重要性。这些关系提高了人们对当我们失去关键物种时，在生态上可能面临风险的科学认识。
对往事的回忆：巨型动物群灭绝
我们生活在一个充满损失的世界中。可追溯到旧石器时代晚期（30000 至 10000 年前）的洞穴壁画描绘了早已从北部纬度地区消失的生物——猛犸象、马、洞熊、犀牛（犀科）和剑齿虎。今天，我们被这些失落世界的令人难忘的图像所吸引。今天存在的大型动物群只是曾经存在的一半。
物种群是指在一生态系统中具有相同角色并共存的物种群体。例如，狼、美洲狮和灰熊构成了捕食者物种群。捕食者物种群的灭绝具有深远的影响，可以追溯到近现代甚至遥远的过去。这些影响促使我们更仔细地审视一个笼罩在神秘之中的失落世界。
大多数大型哺乳动物，被称为巨型动物群（体重超过 100 磅的动物），在过去 5 万年中，即在晚更新世时期，当 Homo sapiens 殖民地球时灭绝。在这段时间里，我们失去了 150 多个巨型动物群属。古生物学家保罗·马丁和其他人认为，挥舞长矛的人类结束了这个哺乳动物巨人的时代。但一些科学家，如 R·戴尔·格思里和奥尔多·利奥波德最小的女儿，著名的孢粉学家埃斯特拉·利奥波德，认为气候变化和干扰也可能对这些灭绝产生了重大影响。为了说明气候对灭绝的作用，埃斯特拉讲述了她在莫哈韦沙漠进行研究时的经历。
“我们在死亡谷，在我们研究的第三年，测量干旱的影响。那是一片贫瘠的景观，几乎没有什么生长，也没有什么野生动物。然后在第四年开始下雨，一切都恢复了。我们以为消失的生物又回来了，比如鹌鹑、陆龟、蛇和蜥蜴。然后又是一场干旱，植物和动物再次消失。我一直在研究这些山谷的古沉积物，使用钻芯，进行花粉分析，发现这种冲击持续了 200 万年。岩床下方的岩芯底部是一个漫长的空无一物的剖面，然后你开始看到内华达山脉的植物出现，然后你开始看到植物消失又重新出现。你从这些岩芯中得到的图像与你今天坐在湖边，在一次干旱之后得到的图像相同，间歇性的摆动。你看到鸟儿来来往往，花儿来来往往。这种情况已经持续了将近 200 万年。它非常生动地告诉你关于生态系统及其进化。”
虽然理解巨型动物群灭绝的原因和影响需要更深入地了解气候变化和史前人类土地利用年表，但所有人都同意它们对植物群落产生了重大影响。想象一下这样一个世界，那里的食草动物数量是今天的五倍，大型捕食者数量是今天的两倍。在北美，灭绝的巨型动物群包括巨型犰狳、三种巨型地懒、哥伦比亚猛犸象、乳齿象、巨型陆龟、骆驼、剑齿猫、美洲狮和林地麝牛。除了非洲，巨型动物群灭绝在全球范围内发生，让生态学家们想知道，当草原在没有狮吼和野牛雷鸣般的蹄声的情况下变得寂静时，这意味着什么。
虽然我们永远无法知道这对更新世植被的影响，但我们从少数几个仍然存在这种组合遗迹的地方知道，这些影响可能是巨大的。在非洲，非洲象 (Loxodonta africana) 主要啃食木本植物，通过推倒、折断或连根拔起树木来改变景观，在森林中创造空地，并帮助维持草原。同样，主要以草为食的河马 (Hippopotamus amphibius) 将高大的草原转变为由矮草和高草斑块组成的镶嵌景观，从而支持丰富的物种多样性。花粉和化石记录表明，以猛犸象和地懒形式存在的放牧巨型食草动物，以及以乳齿象等形式存在的啃食性食草动物，可能共同帮助维持了覆盖北美大部分地区的开阔林地植被。保护生物学家深受保罗·马丁研究的影响。大型陆地和水生动物群的丧失可能对生态系统产生了巨大影响，并表明许多以前由顶级捕食者引起的营养级联已经消失。
作为终极关键捕食者，人类通过消除物种和改变生态系统结构和功能来改变其环境，从而导致灭绝，改变进化本身。巨型动物群的灭绝产生了持久的影响，简化了生态系统，并消除了大型捕食者（如恐狼和剑齿虎）、大型食草动物（如大象和巨型地懒）以及由这些捕食者-猎物相互作用支持的大型食腐动物群。
生态系统因较大动物的丧失而被截断或斩首。除了进化纠缠之外，当通过营养级联的视角来看待这些灭绝时，人类无意中对这个星球造成的深刻的生态破坏开始变得显而易见。
巨型动物群的灭绝对于现有植物群落的分布和特征意味着什么？这关乎模式和过程。地球上所有绿色的生长物种都经过数千年的进化，以适应不断变化的环境条件。由于巨型食草动物的丧失，系统在更新世末期变得更加简单。剩余的顶级捕食者获得了更强大的关键角色，植物分布再次适应了新的食草模式。
物种丧失一直持续到今天，这受到多种因素的驱动，包括气候变化和人类的过度捕捞。安德烈·拉利伯特和威廉·里普尔发现，一些北美食肉动物的活动范围已缩小到 18 世纪早期范围的不到 20%。这导致了不受捕食控制的有蹄类动物的爆发式增长，随后在许多系统中导致植物和野生动物（如鸣禽）多样性的降低。
景观在时间和空间中演变。这些机制在景观中留下模式。我在沃特顿的蛇形丘陵地上观察到的麋鹿，它们抬着头，谨慎而快速地啃食草地和白杨，然后抬起头来扫描狼，它们正在塑造事物的生长方式，用它们的行为创造模式。如果我们倾听，景观会讲述故事。作为这种行为基础的营养级联机制可以教会我们很多我们需要知道的东西，以便保护生物多样性，并创造更具弹性的陆地和水生生态系统。
摘自克里斯蒂娜·艾森伯格的 狼牙：关键捕食者、营养级联和生物多样性。© 2010 克里斯蒂娜·艾森伯格。经华盛顿特区岛屿出版社许可转载。